Первый православный храм в Веймаре был устроен для Великой Герцогини Марии Павловны Саксен-Веймар-Эйзенахской (1786-1859), дочери Императора Павла I. Домовая церковь святой равноапостольной Марии Магдалины была освящена 6 (18) декабря 1804 года на первом этаже особняка фон Штейн.
В храме часто бывал Гёте, проявлявший живой интерес, к древнерусскому иконописанию и церковному пению, Императоры Александр I и Николай I. Протоиерей Никита Ясновский, совершавший богослужения в этом храме, был библиотекарем Великой Герцогини Марии Павловны и известен как первый переводчик Православной литургии с церковно-славянского языка на немецкий.
Ежегодно, 11 (23) марта в храме служилась панихида по Императору Павлу I. После кончины Марии Павловны церковь перешла на содержание русскому Министерству иностранных дел и стала считаться храмом при Императорской российской миссии в Веймаре. Церковь действовала до начала XX века.
В 1835 году на втором этаже северного флигеля замка была освящена «зимняя» церковь святой Марии Магдалины, которая действовала до смерти Великой Герцогини, произошедшей в 1859 году.
После смерти Великую Герцогиню, по её воле, погребли по чину Православной Церкви. Гроб с телом поместили в Великогерцогскую усыпальницу.
Отдельный православный храм был заложен 8 (20) июля 1860 года рядом с усыпальницей. Прежде начала возведения стен под будущий храм была привезена в больших объёмах земля из России.
Руководил строительством местный архитектор Фердинанд фон Штрейхган, автора проекта, выполненного в Москве, установить не удалось.
24 ноября (6 декабря) 1862 года церковь была освящена духовником Великой Герцогини протоиереем Стефаном Сабининым. Тогда же гроб Великой Герцогини был перенесён в крипту.
В 1877 году церковь была ограблена. В связи с этим часть утвари была перенесена в дворцовую домовую церковь (на Ackerwand, 25). Здесь же обычно и совершались богослужения. В храме-усыпальнице служили только в дни памяти Марии Павловны, в престольный праздник и при посещении Царствующих особ.
С 1880 по 1907 год к Веймарской церкви был приписан Франценсбадский храм, а в 1882—1902 и 1906—1910 годах — и Мариенбадская церковь. В связи с этим в летний период богослужения в Веймаре не совершались.
В связи с закрытием в Веймаре русской дипломатической миссии, богослужения в надгробном храме прекратились в мае 1910 года, причт переведён во вновь построенный храм в Бухаресте. Православные богослужения совершались в Веймаре редко и только в домовой церкви.
С началом Первой мировой войны службы прекратились совсем.
2 сентября 1950 года храм был передан Русской Православной Церкви. Позднее митрополит Филарет Минский и Слуцкий Филарет (Вахромеев), Патриарший Экзарх всея Беларуси, освятил новый антиминс и прислал храмовую икону святой Марии Магдалины, написанную в греческом стиле. В 1965—1982 годах церковь была приписана к Дрезденскому приходу.
В 1976 году был начат капитальный ремонт храма. В результате большой работы реставраторов он воссиял своей первозданной красотой. Для храма был сделан новый престол. 5 октября 1980 года Патриарший Экзарх Средней Европы архиепископ Берлинский и Среднеевропейский Мелхиседек (Лебедев) вновь освятил обновлённую церковь. В слове, сказанном по этому поводу, архиерей отметил, что «Веймарский русский православный храм имеет особое значение, символически напоминая своим соседством с мавзолеем великих гуманистов Гёте и Шиллера обоюдные дружественные отношения между нашими народами».
14 ноября 1982 года было отмечено праздничным богослужением 120-летие храма, которое возглавил архиепископ Мелхиседек. На службе пел октет студентов Богословского факультета Университета имени Мартина Лютера Галле-Виттенберг. Как отметила 16 ноября 1982 года областная газета «Тюрингер Тагеблат», «в храм прибыли разделить юбилейную радость представители католической и лютеранской церкви и общественности».
Храм относится к Восточному благочинию Берлинской и Германской епархии Русской Православной Церкви. Настоятель — протоиерей Михаил Рар (с 2000 года).